Fondé en 1903 sous le nom d'Association Sportive du Puy, le club ponot s'inscrit parmi les plus anciennes institutions du football en Haute-Loire. Après plusieurs décennies dans les championnats régionaux, l'AS Le Puy accède en 1948 au Championnat de France Amateur, découvrant ainsi pour la première fois le niveau national. Le club va ensuite poursuivre sa progression et s'imposer progressivement comme l'une des principales formations du football auvergnat. En 1974, l'AS Le Puy devient le CO Le Puy, une nouvelle appellation qui accompagne l'accession du club en Division 3, alors troisième niveau du football français. Après deux saisons à ce niveau, Le Puy retrouve les championnats régionaux, mais reconstruit rapidement une équipe compétitive.
Le club revient au niveau national en 1978, en accédant à la Division 4, avant de décrocher dès 1979 une nouvelle promotion en Division 3. Cette progression rapide permet au CO Le Puy de retrouver durablement les championnats nationaux et de se rapprocher du sommet de son histoire. En 1984, après plusieurs saisons passées en Division 3, le club accède pour la première fois à la Division 2. Le Puy va alors découvrir pendant cinq saisons consécutives le deuxième échelon national, de 1984 à 1989, constituant la période la plus prestigieuse de son histoire jusqu'alors. En 1986, le club quitte également le stade Lafayette pour s'installer au stade Charles-Massot, qui devient son enceinte emblématique.
L'aventure en Division 2 s'achève en 1989 avec une relégation en Division 3 après cinq saisons à ce niveau. Deux ans plus tard, les difficultés financières et sportives entraînent un véritable bouleversement. En 1991, la section football dépose le bilan et fait l'objet d'une rétrogradation administrative en Division d'Honneur. Le club adopte alors le nom de Sporting Club Olympique Le Puy (SCO Le Puy), avant de devenir le SCO Le Puy-Mons en 1992. En 1994, une nouvelle étape intervient avec la fusion des sections football du SCO Le Puy-Mons et du Val Vert Sports, donnant naissance à l'Union Sportive de Football du Puy-en-Velay (USF Le Puy). Cette nouvelle structure entreprend alors une reconstruction progressive, avec notamment plusieurs retours dans les championnats nationaux.
En 2009, l'USF Le Puy fusionne avec l'AS Taulhac, donnant naissance au Le Puy-en-Velay Football 43 Auvergne, plus communément appelé Le Puy Foot 43 Auvergne. Cette nouvelle identité accompagne le renouveau sportif du club. Après plusieurs saisons entre les divisions régionales et nationales, Le Puy retrouve durablement le quatrième échelon français et connaît une période particulièrement faste à partir du milieu des années 2010. Le club remporte notamment son groupe de CFA2 en 2015, puis celui de National 2 en 2019 et 2022, avec à chaque fois une accession au National. Malgré des passages plus difficiles, les Ponots parviennent à se réinstaller régulièrement parmi les meilleures formations du football amateur français.
La période récente marque un nouveau sommet pour le football ponot. En 2024-2025, Le Puy Foot 43 réalise une saison exceptionnelle et termine premier de son groupe de National 2, décrochant le titre de champion de France de N2 et une nouvelle accession au National. Le club se distingue également en Coupe de France, avec une victoire spectaculaire 4-0 contre Montpellier en 32es de finale. De retour au troisième niveau national en 2025-2026, Le Puy réalise une excellente saison et termine à la 7e place du National, assurant son maintien pour la première édition de la nouvelle Ligue 3. À compter de la saison 2026-2027, la réforme des championnats nationaux entraîne en effet la création de la Ligue 3 professionnelle, organisée par la FFF. Le Puy-en-Velay fait partie des 18 clubs engagés dans cette première édition et franchit ainsi une nouvelle étape avec l'adoption du statut professionnel. Le club prend parallèlement le nom de Le Puy-en-Velay Football Club, ouvrant un nouveau chapitre de son histoire plus de 120 ans après sa fondation.
NATIONAL
* 1 x Champion de France National 2 : 2025
* 3 x Vainqueur de groupe National 2 : 2019, 2022, 2025
* 1 x Vainqueur de groupe Division 4 : 1979
* 1 x Vainqueur de groupe CFA2 : 2015
RÉGIONAL
* 5 x Champion Ligue Auvergne : 1974, 1986, 1998, 2004, 2012
* 1 x Champion Ligue Auvergne-Rhône-Alpes, Ouest : 2019